Дакстер впервые играет главную роль в этом платформере-боевике, в котором рассказывается, как он стал героем и освободил Джека в начале Jak II. Наконец, получив возможность исследовать безопасные границы Хейвен-сити, Дакстер непреднамеренно берет на себя работу истребителя вредителей, задача, которую Старый Мудрец интуитивно знал, что он был опытен со времен первых Джек и Дакстер. Вооруженный мухобойкой и вскоре после этого баллончиком с распылителем, который позволяет ему не только оглушать насекомых, но и парить в воздухе, Дакстер рассказывает игроку о предстоящем вторжении, которое произошло в Jak II в Хейвен-Сити. Вторжение возглавляют Металлические Головы, которые используют похожие на жуков вариации под названием «Металлические жуки», чтобы проникнуть в город. Более поздние обновления включают в себя огнемет, а также детонатор.
Путь Дакстера к освобождению Джека включает в себя серию платформеров и боевых задач в самых разных средах, начиная от высокоскоростной транспортной системы и заканчивая рыбоконсервным заводом и вплоть до крепости Кримсонской гвардии, где Дакстер должен прокрасться мимо стражи, чтобы в конечном итоге спасти Джака.
В Дакстере есть множество уровней транспортных средств, мини-игры, типичные для серии Jak, а также серия последовательностей уровней мечты, которые переносят Дакстера в царство, где он является героем. Мини-игры мечты имитируют кинематографические моменты из «Матрицы», «Индианы Джонса», «Храброго сердца» и «Властелина колец». Включен многопользовательский режим битвы с жуками по Wi-Fi, в котором игроки могут использовать своих обученных собраных жуков для борьбы друг с другом.